Die Präfektur wurde von Paul VI. mit der Apostolischen Konstitution Regimini Ecclesiae Universae vom 15. August 1967 eingerichtet (Cap. VII, Art. 117-121). Auf Anweisung von Johannes Paul II. vom 6. März 2000 wurde die Zahl der Kardinäle, die Mitglieder der Präfektur sind, auf acht festgelegt.
Die Apostolische Konstitution Pastor Bonus von Johannes Paul II. vom 28. Juni 1988 hat die institutionellen Aufgaben der Präfektur, ihre Zusammensetzung und Befugnisse präzisiert.
Derzeit ist die Präfektur ein Büro der Römischen Kurie, der die Aufsicht und Kontrolle der Verwaltungen obliegt, welche vom Heiligen Stuhl abhängen bzw. zu ihm gehören, unabhängig von der Autonomie, die ihnen zustehen mag (Art. 176). Sie wird von einem Kardinalskollegium gebildet, deren einer das Amt des Präsidenten innehat. Ihm zur Seite stehen ein Sekretär-Prälat und der verantwortliche Rechnungsführer (Art. 177). Ihre Aufgaben sind die folgenden:
- Sie untersucht die Berichte über den Vermögens- und Wirtschaftsstand sowie die Schlussbilanzen bzw. die jeweilige Haushaltsvorschau der Verwaltungen, die in Art. 176 aufgeführt werden, und kontrolliert, insofern dies als notwendig erachtet wird, die Rechnungsführung sowie die entsprechenden Dokumente.
- Sie erstellt die Haushaltsvorschau sowie die Schluß-Haushaltsbilanz des Heiligen Stuhls und unterbreitet sie innerhalb der vorgesehenen Frist der Approbierung durch die vorgesetzten Autoritäten (Art. 178).
- Sie überwacht die wirtschaftlichen Initiativen der Verwaltungen und gibt ein Urteil über Projekte von größerer Wichtigkeit ab.
- Sie untersucht, welche Schäden auf welche Weise auch immer dem Vermögen des Heiligen Stuhls entstehen, um ggfls. die Straf- bzw. die zivilen Gerichte in diesen Angelegenheiten einzuschalten (Art. 179).
Die Arbeit der Präfektur wird durch ein Sonderreglement geregelt, welches einen Stab von Experten in juristisch-wirtschaftlichen Angelegenheiten vorsieht, einen Rat von Konsultoren sowie einen Rat von Revisoren. Des weiteren sind die Verfahrensweisen für die Erfüllung der speziellen Befugnisse der Präfektur darin geregelt.
