Foi instituida por Paulo VI com a Constituição Apostolica Regimini Ecclesiae Universae de 15 de agosto de1967 (Cap. VII, art. 117-121). Com provisão de João Paulo II, no dia 6 de março de 2000, o número dos Cardeais membros da Prefeitura passou a ser de oito.
A Constituição Apostolica Pastor Bonus de João Paulo II de 28 de junho de 1988 fixou as funções institucionais, a composição e as atribuições.
Atualmente a Prefeitura é um Gabinete da Cúria Romana que trata da fiscalização e do controlo das Administrações que dependem da Santa Sé ou que estão sobre a sua tutela, qualquer que seja a autonomia de que gozem (art. 176). Esta é composta por um Colégio de Cardeais, um dos quais exerce o cargo de Presidente coadjuvado pelo Prelado Secretário e Geral (art. 177) e exerce as suas funções com as pelo Contabilista seguintes attribuições:
Examina os relatórios acerca do estado patrimonial e económico como também os balanços conclusivos e orçamentais das Administrações em conformidade com o art. 176, controlando, se o achar oportuno, contabilidades e documentos.
Redige o orçamento e o balanço consolidado da Santa Sé e submete-os à aprovação da Autoridade Superior nos tempos estabelecidos (art. 178).
Exercita a fiscalização sobre as iniciativas económicas das Administrações; exprime o parecer sobre os projetos de maior importância .
Investiga sobre os danos que de alguma maneira tenham sido causados ao património da Santa Sé, com o fim de promover ações penais ou civis, se necessárias, nos Tribunais competentes (art. 179).
A atividade da Prefeitura é disciplinada por um Regulamento especial, que prevê um orgânico de Oficiais especialistas nas materias jurídico-económicas, um Conselho de Consultores e um Conselho de Revisores como também as modalidades de procedimento para a execução das especiais atribuições da Prefeitura.
